Comparison of the Amount of Alveolar Bone Loss and the Number of Remaining Teeth in Postmenopausal Women with and without Normal Bone Mass

Document Type : original article

Authors

1 Associate Professor, Dept of Oral & Maxillofacial Radiology, School of Dentistry, Shiraz University of Medical Sciences, Shiraz, Iran

2 Professor of Internal Medicine, Endocrine and Metabolism Research Center, School of Medicine, Shiraz University of Medical Sciences, Shiraz, Iran

3 Dentist

4 Postgraduate Student, Dept of Prosthodontics, School of Dentistry, Shiraz University of Medical Sciences, Shiraz, Iran

Abstract

Introduction: Despite decades of research, there is not a consensus on whether patients with osteoporosis/ osteopenia are at higher risk for jaw bone resorption, periodontitis and tooth loss or not. The purpose of this study was to compare alveolar bone resorption and the number of remaining teeth between postmenopausal women with normal bone mass and postmenopausal women with low bone mass.
Materials & Methods: A total of 100 volunteer women, aged from 40 to 70, who presented at Shiraz Namazi Hospital for the diagnosis of osteoporosis were selected and divided into normal and osteoporotic/osteopenic groups. Parallel periapical radiographs were taken from first and second mandibular molars on both sides using radiology device Planmeca Intra Dentsply Rinn=0.32 (KVP=60  MA=8), Ekta speed Kodak film and were digitalized using scaner (Microtek Scanmaker I 800). Values of alveolar bone resorption were determined by measuring the distance between CEJ and the lowest point of the crest in mesial and distal areas of the mandibular first and second molars and central incisor, using the software AutoCAD (2007) with an accuracy of 0.00mm. Panoramic radiographs were used to evaluate the number of missing teeth. To evaluate bone resorption and to compare the number of the missing teeth, t-test and Mann Whitney test were used respectively.
Result: Alveolar bone resorption and the number of the remaining teeth in the postmenopausal women with or without normal bone mass in the studied groups were not different significantly.
Conclusion: In this study, no relation was found between the number of the missing teeth/alveolar bone resorption and bone mass in postmenopausal women.

Keywords


مقدمه

استئوپورز یک بیماری سیستمیک پیشرونده است که در نتیجه عدم تعادل میان سرعت تشکیل و تحلیل استخوان ایجاد می‏شود و باعث از دست رفتن توده معدنی استخوان می‏شود. مشخصه این بیماری کاهش توده استخوانی و تغییرات ریز ساختاری بافت استخوان می‏باشد.(1)

کاهش توده استخوانی مرتبط با استئوپورز منجر به افزایش احتمال وقوع شکستگی‏های استخوانی می‏شود به طوری که این بیماری مهمترین دلیل زمینه‏ای شکستگی در سنین میانسالی و بالغین مسن‏تر به شمار می‏رود.(2) فاکتورهای ایجاد توده استخوانی پایین شامل: جنس مؤنث، افزایش سن، کمبود استروژن، نژاد سفید، وزن پایین، تاریخچه خانوادگی استئوپورز، سیگار کشیدن، تاریخچه شکستگی‏های قبلی و استفاده از الکل و نوشیدنی‏های حاوی کافئین می‏باشد. از دلایل استئوپورز در خانم‏ها، کمبود استروئیدهای جنسی در دوره یائسگی است که منجر به افزایش جایگزینی استخوان و تحلیل آن می‏شود. تحقیقات جدید نشان می‏دهد که دانسیته توده معدنی استخوانی BMD[1]و شیوع شکستگی‏های مهره‏ای در مردان مرتبط با استرادیول سرم و نه در ارتباط با تستسترون می‏باشد. همچنین به نظر می‏رسد که استرادیول، هورمون جنسی غالب برای تنظیم تحلیل استخوان در مردان است. کاهش غلظت استروئیدهای جنسی که تأثیراتی مستقیم و غیرمستقیم بر روند جایگزینی استخوان دارد، بر سرعت تحلیل استخوان اثرگذار می‏باشند.(5-3)

 سازمان بهداشت جهانی، استئوپورز در زنان یائسه را براساس BMD و با شاخصی به نام T-score تعریف می‏نماید. براساس این تقسیم بندی، در صورتی که T-score بیش از 5/2 و انحراف معیار زیر میزان متوسط افراد بزرگسال جوان باشد، فرد دچار استئوپورز است و افرادی که BMD آنان بین 1 تا 5/2 و انحراف معیار پایین‏تر از این میزان باشد، مبتلا به استئوپنی هستند.(6) همچنین براساس تعریف سازمان بهداشت جهانی، روش استاندارد طلایی در تشخیص استئوپورز ارزیابی دانسیته مواد معدنی استخوان یا BMD به روش Dual X-ray Absorptiometry (DXA) می‏باشد.(7)

برخلاف چندین دهه تحقیقات، هنوز توافق کلی مبنی بر این که آیا افراد مبتلا به استئوپورز و استئوپنی در معرض خطر بیشتری برای تحلیل استخوان فکین، پریودنتیت و از دست دادن دندان‏ها هستند یا خیر وجود ندارد. به طور کلی این پژوهش‏ها محدود به نژادهای خاصی بوده و یا از معیارهای غیرمستقیم تحلیل استخوان مانند سطح اتصالات پریودنتالی کلینیکی استفاده کرده‏اند.(8)

 نتایج تحقیقات صورت گرفته در این زمینه نشان می‏دهد که ایندکس‏های مختلف براساس رادیوگرافی‏های دهانی می‏توانند برای تشخیص گروه پرخطر، که نیازمند اندازه‏گیری‏های دانسیته استخوان هستند، استفاده شوند. با توجه به این که رادیوگرافی‏های دهانی برای تعداد کثیری از بیماران دندانپزشکی مورد استفاده قرار می‏گیرد، دندانپزشک می‏تواند نقش مهمی به عنوان اولین کلینیسین مسئول برای ارجاع زنان واقع در گروه پرخطر را داشته باشد، اما در هر حال به دست آوردن ابزار تشخیصی قابل اعتماد برای استفاده کلینیکی روزمره نیازمند تحقیقات گسترده‏ای می‏باشد.(9)

هدف از این مطالعه مقایسه میزان تحلیل استخوان آلوئول و تعداد دندان‏های باقیمانده بین خانم‏های یائسه با توده استخوانی نرمال و خانم‏های یائسه با توده استخوانی پایین، محاسبه شده براساس DXA می‏باشد.

مواد و روش‏ها

در بین خانم‏های مراجعه‏کننده به بخش سنجش تراکم استخوان بیمارستان نمازی شیراز، 115 خانم داوطلب 40 تا 70 ساله که همگی از نژاد ایرانی بودند و سابقه هیچ‏گونه بیماری سیستمیک، مصرف الکل، سیگار و هورمون منفی نداشتند. افرادی که حائز این شرایط نبودند و احتمال ابتلا به استئوپورز ثانویه، هیپرپاراتیروییدیسم، تیروتوکسیکوز کنترل نشده، سوء‏جذب، بیماری‏های کبدی و الکلیسم داشتند از مطالعه حذف گردیدند. افراد داوطلب، فرم رضایت‏نامه ورود آگاهانه به طرح را تکمیل نمودند.

با توجه به گزارش DXA در ناحیه مهره­های کمر  (Spine L2-L4)، لگن (Total Hip) و سرفمور افراد با اتصال پایین به صورت زیر طبقه بندی شدند:

FBMD (TScore) یا SBMD کمتر و یا مساوی 1- (استئوپنیک/ استئوپروتیک)

 FBMD (TScore)یا SBMD کمتر و یا مساوی 5/2- (استئوپروتیک)

FBMD (TScore) و SBMD کمتر و یا مساوی 5/2- (استئوپروتیک)

جهت تعیین میزان تحلیل استخوان آلوئول، رادیوگرافی‏های پری اپیکال به روش موازی از نواحی مولرهای اول و دوم دو سمت و سانترال‏های فک پایین به وسیله دستگاه رادیوگرافیPlanmeca Intra Dentsply Rinn=0.32 (KVP=60 , MA=8) و فیلم Ekta speed Kodak تهیه شدند. رادیوگرافی‏های تهیه شده به وسیله اسکنر Microtek Scanmaker I 800 با رزولوشن 300 DPI و همگی به ابعاد 457×1352 پیکسل دیجیتالی شدند. مقادیر تحلیل استخوان آلوئول با اندازه‏گیری فاصله بین CEJ تا پایین‏ترین ناحیه کرست آلوئول در نواحی مزیال و دیستال دندان‏های مولر اول و دوم و سانترال فک پایین به وسیله نرم افزار اتوکد 2007 با دقت صدم میلی‏متر اندازه‏گیری شد. مواردی که در آنها تشخیص CEJ به علت پوسیدگی عمیق، پرکردگی و یا روکش امکان‏پذیر نبود در این قسمت لحاظ نشدند. مراحل اندازه‏گیری تحلیل و تراکم استخوان آلوئول توسط یک متخصص رادیولوژی فک و صورت دو بار و به فاصله یک هفته تکرار شد. همچنین تعداد دندان‏های از دست رفته براساس رادیوگرافی پانورامیک بدون در نظرگرفتن دندان‏های عقل محاسبه گردید. تمامی رادیوگرافی‏ها حداکثر دو هفته پس از انجام DXA تهیه شدند.

آزمون آماری مورد استفاده جهت بررسی میزان تحلیل استخوان آلوئول t-test بود. برای مقایسه تعداد دندان‏های از دست رفتهاز تست آماری  Mann-Whiteny استفاده شد. برای محاسبه دقت مشاهده‏گر Intraobserver reliability، از آزمون Paird t- test استفاده شد.

 

یافته ها

از تعداد 115 فرد شرکت کننده، 15 نفر به علت پرونده ناقص و یا وجود پاتولوژی در فک از مطالعه حذف شدند. بنابراین، 100 خانم برای تجزیه و تحلیل در نظر گرفته شدند. متوسط ​​سن افراد مورد مطالعه 88/54 سال بود. 41 نفر (26/43 درصد) که دارای BMD  نرمال در هر دو ناحیه بودند به عنوان گروه شاهد قرار گرفتند. مجموع 59 (73/56 درصد) نفر در گروه مبتلا به استئوپنی/استئوپروز قرار گرفتند که از میان آنها 14 زن در هر دو ناحیه استئوپروز داشتند.

همانگونه که در جداول 1 الی 3 مشاهده می شود، متوسط میزان تحلیل استخوان آلوئول به ترتیب در چهار گروه ذکر شده 45/3، 47/3، 62/3 و 5/3 میلی‏متر به دست آمد که از لحاظ آماری تفاوت قابل ملاحظه‏ای نداشتند (05/0P>). همچنین میانگین تعداد دندان‏های از دست رفته در گروه‏های مورد بررسی به ترتیب 78/5، 05/8، 36/8 و 5/4 بود که تفاوت آماری قابل ملاحظه‏ای نداشتند (05/0P>).  

آزمون Paired t-test با 05/0P دقت کافی مشاهده‏گر را نشان داد.

 

 

جدول 1 : مقایسه مقادیر تحلیل عمودی استخوان آلوئول و همچنین تعداد دندان‏های از دست رفته در زنان سالم و مبتلا به استئوپورز/استئوپنی) افرادی که FBMD T-Score یا SBMD T-Score آنها کمتر و یا مساوی 1-  بود(

 

FBMD یا SBMD T-score ≤1-

(پایین BMD)

N=59

نرمال

N=41

P-value

میانگین

انحراف معیار

میانگین

انحراف معیار

فاصله تا CEJ(mm)

47/3

57/1

45/3

28/1

959/0

تعداد دندان‏های از دست رفته

05/8

4/7

78/5

69/5

14/0

 

جدول 2 : مقایسه مقادیر تحلیل عمودی استخوان آلوئول و همچنین تعداد دندان‏های از دست رفته در زنان سالم و مبتلا به استئوپوز (افرادی که SBMD T-score و FBMD آنها کمتر و یا مساوی 5/2- بود)

 

FBMD یا SBMD T-score ≤5/2-

(استئوپروز)

N=14

Normal

N=41

P-value

میانگین

انحراف معیار

میانگین

انحراف معیار

فاصله تا CEJ(mm)

62/3

98/0

45/3

28/1

176/0

تعداد دندان‏های از دست رفته

36/8

4/3

78/5

69/5

375/0

 

 

جدول 3 : مقایسه مقادیر تحلیل عمودی استخوان آلوئول و همچنین مقایسه تعداد دندان‏های از دست رفته در زنان سالم و مبتلا به استئوپورز (SBMD T-Score یا FBMD آنها کمتر و یا مساوی5/2- بود)

 

 

FBMD or SBMD T-score ≤5/2-

(Osteoporosis)

N=14

Normal

N=41

P-value

میانگین

انحراف معیار

میانگین

انحراف معیار

فاصله تاCEJ

50/3

94/1

45/3

28/1

742/0

تعداد دندان‏های از دست رفته

5/4

32/3

78/5

69/5

562/0

 

 

بحث

در رابطه با بروز پریودنتیت متعاقب استئوپروز، برخی تحقیقات مقطعی انجام شده، ارتباطی را میان BMD و بیماری‏های پریودنتال نشان نداده‏اند.(11و10)اما تحقیقاتی که نشان داده‏اند کاهش Metacarpal BMD با پریودنتیت در ارتباط است، مشخص‏کننده ارتباطی بین توده استخوانی در فکین و بیماری‏های پریودنتال هستند.(12)همچنین نشان داده شده که کاهش Trochanter BMD و Femur BMD با از دست رفتن استخوان آلوئول بین دندانی و کاهش کلینیکی چسبندگی پریودنتال در ارتباط است.(13)Yoshihara و همکاران در پژوهشی که بر روی 38 خانم یائسه انجام دادند، نتیجه‏گیری کردند که از دست رفتن ارتفاع استخوان آلوئول در طول دوره تحقیق ارتباطی قوی با  BMD اولیه در ناحیه مهره‏های کمری دارد.(14)

 Lundströmو همکاران ارتباط میان استئوپورز در ناحیه زانوها و پیشرفت بیماری پریودنتال را در طی سه سال مورد بررسی قرار دادند. در این تحقیق 179 نفر که همگی بالای 70 سال بودند بررسی گردیدند. برخلاف نتایج تحقیقات قید شده، در این پژوهش نشان داده شد که ارتـباط مـعنی‏داری مـیان BMD پایـین و از دست رفـتن اتصالات پریودنتال در طول زمان وجود ندارد.(15)

به طور کلی نتایج تحقیقات مختلف نشان می‏دهند که تحلیل استخوان سیستمیک که متعاقب ریمادلینگ نابرابر استخوان درنتیجه کمبود استروژن می‏باشد، می‏تواند بر استخوان فکین اثرگذار باشد و از لحاظ پیشرفت تحلیل استخوان در پریودنتیت مؤثر است. بیش از چندین دهه است که محققین روش‏های رادیوگرافی را جهت اصلاح توانایی تعیین و بررسی تغییرات استخوان آلوئول مطرح کرده‏اند.(16)در شرایط ایده آل بررسی رادیوگرافی باید قادر به تعیین وضعیت پیشرفت ساختمان‏های پریودنتال در هنگام تشکیل، موقعیت و تخمین تقریبی اندازه و شکل ضایعه پریودنتال هنگام بروز بیماری‏ها باشد.(18و17) به منظور بررسی تحلیل استخوان میتوان از رادیوگرافی‏های داخل دهانی و پانورامیک استفاده کرد.(19)از میان رادیوگرافی‏های داخل دهانی، رادیوگرافی‏های پری اپیکال که با روش موازی تهیه شده‏اند به علت اینکه تمام طول ریشه و چند میلی‏متر از بافت استخوانی اطراف آن را نشان می‏دهند نسبت به بایت وینگ اطلاعات سودمندتری ارائه می‏دهند.(20)

جهت تعیین میزان تحلیل استخوان در رادیوگرافی‏ها به طور معمول فاصله بین کرست آلوئول (AC) رادیوگرافیک و یک نقطه مرجع مانند CervicoEnamel Junction (CEJ) بررسی می‏گردد،(21)اگر فیلم و ساختمان‏هایی که از آن رادیوگرافی تهیه می‏شود موازی و در حداقل فاصله ممکن و X-ray beam عمود بر هر دوی آنها باشند، فاصله رادیوگرافیک  CEJ-AC  با فاصله آناتومیک تقریباً برابر خواهد بود.(22)

Jeffcoat برای بررسی تحلیل استخوان آلوئول، استفاده از ارزیابی خطی ارتفاع کرست در رادیوگرافی‏های دیجیتایز شده را توصیه نمودند. این روش به تنهایی بدون استفاده از تفریق و آنالیز دنسیتومتریک حساسیت کمتری نسبت به موقعیت فیلم داشته و می‏تواند در بررسی معمول رادیوگرافی مورد استفاده قرار گیرد.(23)

در تــحقیق حـاضر با ایـن که مـا از رادیـوگـرافـی پری‏اپیکال موازی استفاده نمودیم، باز هم ارتباطی بین میزان تحلیل استخوان و استئوپورز وجود نداشت که با نتایج پژوهش Phipps و همکاران(24)همخوانی داشت.

از دست دادن دندان‏ها نقطه پایانی بیماری پریودنتال است و از این لحاظ مشابه شکستگی‏های استئوپورتیک می‏باشد و یک شاخص مهم کلینیکی برای بیماری به شمار می‏رود، اما دندان‏ها می‏توانند به علل دیگری غیر از بیماری پریودنتال (مانند پوسیدگی‏های عمیق یا شکستگی) از دست بروند، اما در هر صورت بیماری پریودنتال یکی از مهم‏ترین فاکتورهای از دست دادن دندان می‏باشد.(25)

در رابطه با ارتباط کاهش BMD با تعداد دندان‏های از دست رفته نتایج مختلفی موجود است.(29-26و10)

Gur و همکاران در تحقیق گسترده‏ای برروی 1171 زن یائسه 86-40 ساله، نشان داد که از دست رفتن دندان‏ها به طور بارزی با  BMDپایین مهره‏های کمری ارتباط دارد.(30) در یک مطالعه Cohort که بر 566 بیمار دچار شکستگی لگن انجام شد، Aström  و همکاران گزارش کردند که خطر شکستگی لگن با افزایش تعداد دندان‏های از دست رفته افزایش می‏یابد.(31) هم چنین نشان داده شده که درمان با مکمل‏های کلسیم و ویتامین D که هیچ گونه اثری بر پوسیدگی یا تروما ندارد، می‏تواند در کاهش تعداد دندان‏های از دست رفته مؤثر باشد.(32)

از طرفی، در پژوهش دیگری که برروی 145 خانم بی‏دندان و 253 خانم دارای دندان انجام گرفت، هیچ‏گونه ارتباطی در مورد درصد تغییرات سالانه  BMDلگن در طـول دو سال و از دست رفـتن تـعـداد دنـدان‏ها یـافت نشد.(33)

نتایج تحقیق حاضر در رابطه با تعداد دندان‏های از دست رفته با نتایج پژوهش  Yaşarهمخوانی دارد(34)ولی در تناقض با نتایج تحقیق Nicopoulou-Karayianni و همکاران می‏باشد.(35)البته در تحقیق حاضر دندان‏های هر دو فک مورد ارزیابی قرار گرفتند در حالی که در تحقیق Yaşar فقط فک پایین مورد ارزیابی قرار گرفته بود. همچنین تعداد افراد مورد مطالعه در تحقیق Nicopoulou-Karayianni، که ارتباط معنی‏داری بین تعداد دندان‏های از دست رفته و استئوپروز پیدا کردند، 665 نفر بود، به عبارت دیگر این تحقیق در سطح وسیع‏تری انجام پذیرفته است که این مسأله می‏تواند سبب اختلاف نتایج به دست آمده باشد. یکی از علل دیگر در تفاوت میان نتایج، Adjustment تاثیر سن و سیگار کشیدن بر روی استئوپروز می‏باشد که در تحقیق Nicopoulou-Karayianni اعمال شده است، در حالی که هیچ کدام از افراد شرکت‏کننده در پژوهش حاضر دارای مسائل ثانویه اثرگذار بر استئوپورز نبودند.

قابل ذکر است که در تحقیق حاضر به علت فاصله مکان تهیه DXA و کلینیک رادیولوژی با محدودیت تعداد نمونه‏ها روبرو بودیم. با توجه به کم بودن نمونه‏ها، نیاز به انجام تحقیقی گسترده‏تر با تعداد نمونه‏های بیشتر در جمعیت بررسی شده ضروری می‏باشد.

نتیجه گیری

در این پژوهش ارتباطی میان تعداد دندان‏های از دست رفته و تحلیل استخوان آلوئول و میزان توده استخوانی (BMD)در زنان یائسه یافت نشد.

تشکر و قدردانی

این مقاله منتج از پایان‏نامه دانشجویی به شماره 1155 است و بدینوسیله از معاونت محترم دانشگاه علوم پزشکی شیراز به دلیل پشتیبانی مالی این طرح و همچنین جناب آقای طالع زاده به دلیل همکاریشان در هماهنگی با بیماران سپاسگزاری می­شود.

  1. Nackaerts O, Jacobs R, Devlin H, Pavih E, Bleyen E, Yan B, et al.Osteoporosis detection using intraoral densitometry. Dentamaxillofac Radiol 2008; 37(5): 282-7.
  2. Edwards J, Migliorati A.Osteoporosis and its implications for dental patients. J Am Dent Assoc 2008; 139(5): 545-52.
  3. Borer KT.Physical activity in the prevention and amelioration of osteoporosis in women: Interaction of mechanical, hormonal and dietary factors.Sports Med 2005; 35(9): 779-830.
  4. Kruk J. Physical activity in the prevention of the most frequent chronic diseases: An analysis of the recent evidence. Asian Pac J Cancer Prev 2007; 8(3): 325-38.
  5. Kemmler W, Wildt L, Engelke K, Pintag R, Pavel M, Bracher B, et al. Acute hormonal responses of a high impact physical exercise session in early postmenopausal women. Eur J Appl Physiol 2003; 90(1-2): 199-209.
  6. Cummings SR, Nevitt MC, Browner WS. Risk factors for the hip fractures in white women. N Engl J Med 1995; 332(12): 767-73.
  7. Kaye KE.Bone health and oral health. J Am Dent Assoc 2007; 138(5), 616-9.
  8. Geraets WG, Verheij JG, van der Stelt PF, Horner K, Lindh C, Nicopoulou-Karayianni K. Selecting regions of interest on intraoral radiographs for the prediction of bone mineral density. Dentomaxillofac Radiol 2008; 37(7): 375-9.
  9. Elders PJ, Habets LL, Netelenbos JC, Van der linden LW, Van der stlet PF. The relationship between periodontitis and systemic bone mass in women between 46 and 55 years of age. J Clin Periodontol 1992; 19(7): 492-6.
  10. Wayant RJ, Pearlstein ME, Churak AP, Forrest K, Famili P, Cauley JA. The association between osteopenia and periodontal attachment loss in older women. J Periodontol 1999; 70(9): 981-2.
  11. Inagaki K, Kurosu Y, Kamiya T, Kondo F, Yoshinari N, Noguchi T, et al. Low metacarpal bone density, tooth loss and periodontal disease in Japanese women. J Dent Res 2001; 80(9): 1818-22.
  12. Tezal M, Waktawski-Wende J, Grossi SG, Ho AW, Dunford R, Genco RJ. The relationship between bone mineral density and periodontitis in postmenopausal women. J Periodontol 2000; 71(9): 1492-8.
  13. Yoshihara A, Seida Y, Hanada N, Miyazaki H. A longitudinal study of the relationship between periodontal disease and bone mineral density in community-dwelling older adults. J Clin Periodontol 2004; 31(8): 680-4.
  14. Lundström A, Jendle J, Strensrom B, Toss G, Ravald N. Periodontal condition in 70-year-old women with osteoporosis. Swed Dent J 2001; 25(3): 89-96.
  15. Goodson Jm, Haffajee AD, Socransky SS. The relationship between attachment level loss and alveolar bone loss. J Clin Periodontol 1984; 11(5): 348-59.
  16. Goldman M, Pearson AH, Darzenta N. Reliability of radiographic interpretation. Oral Surg Oral Med Oral Pathol 1974; 38(2): 287-93.
  17. Douglas CW, Valachovic RW. Clinical efficacy of dental radiography in the detection of dental caries and periodontal disease. Oral Surg Oral Med Oral Pathol 1986; 62(3): 330-9.
  18. Renvert S, Badersten A, Nilveas R. Healing after treatment of periodontal osseous defects. Comparative study of clinical method. J Clin Periodontol 1981; 8(5): 387-96.
  19. Hausmann E, Allen K, Clevehugh V. What alveolar crest level on a B.W radiograph represents bone loss? J Periodontol 1991; 62(9): 570-2.
  20. Hausmann E. A contemporary perspective on techniques for the clinical assessment of alveolar bone. J Periodontol 1990; 61(3): 149-56.
  21. Hausmann E, Allen K. Reproducibility of bone height measurement made on serial radiographs. J Periodontol 1997; 68(9): 839-41.
  22. Jeffcoat MK, Williams RC. Relationship between linear and area measurements of radiographic bone levels utilizing simple computerized techniques. J Periodontal Res 1984; 19(2): 191-8.
  23. Phipps KR, Chan BK, Madden TE, Geurs NC, Reddy MS. Longitudinal study of bone density and periodontal disease in men. J Dent Res 2007; 86(11): 1110-4.
  24. Lerner UH. Inflammation-induced bone remodeling in periodontal disease and the influence of the post-menopausal osteoporosis. J Dent Res 2006; 85(7): 596-607.
  25. Daniel HW. Postmenopausal tooth loss.Contributions to edentulism by osteoporosis and cigarette smoking. Arch Intern Med 1983; 143(9): 1678-82.
  26. Taguchi A, Suei Y, Ohtsuka M, Otani K, Tanimoto K, Hollender LG. Relationship between bone mineral density and tooth loss in elderly Japanese women. Dentomaxillofac Radiol 1999; 28(4): 219-23.
  27. Hildebolt CF, Pilgram TK, Doston M, Yokoyama-Crothers N, Muckerman J, Hauser J, et al. Attachment loss with postmenopausal age and smoking. J Periodontol Res 1997; 32(7): 619-25.
  28. Mohammad Ar, Bauer RL, Yeh CK. Spinal bone density and tooth loss in a cohort of postmenopausal women. Int J Prosthodont 1997; 10(4): 381-5.
  29. Gur A, Nas K, Kayhan O, Atay MB, Akyuz G, Sindal D, et al. The relation between tooth loss and bone mass in postmenopausal osteoporotic women in Turkey: A multicenter study. J Bone Miner 2003; 21(1): 43-7.
  30. Aström J, Bäckstöm C, Thidevall G. Tooth loss and hip fracture in the elderly. J Bone Joint Surg Br 1990; 72(2): 324-5.
  31. Krall EA, Wehler C, Garcia RI, Harris SS, Dawson-Hughes B. Calcium and vitamin D supplements reduce tooth loss in elderly. Am J Med 2001; 111(6): 452-6.
  32. Famili P, Cauley J, Suzuki JB, Weyant R. Longitudinal study of periodontal disease and edentulism with rates of bone loss in older women. J Periodontol 2005; 76(1): 11-5.
  33. Yasar F, Akgünlü F. The differences in panoramic mandibular indices and fractal dimension between patients with and without osteoporosis. Dentomaxillofac Radiol 2006; 35(1): 1-9.
  34. Nicopoulou-Karayianni K, Tzoutzoukos P, Mitsea A, Karayianni A, Tsiklakis K. Tooth loss and osteoporosis. J Clin Periodontol 2009; 36(3): 190-7.
  35. Nicopoulou-Karayianni K, Tzoutzoukos P, Mitsea A, Karayianni A, Tsiklakis K. Tooth loss and osteoporosis. J Clin Periodontol 2009; 36(3): 190-7.